Программируемая клеточная смерть у растений

БИОЛОГИЯ ПРОГРАММИРУЕМАЯ КЛЕТОЧНАЯ СМЕРТЬ У РАСТЕНИЙ В. Д. САМУИЛОВ Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

ВВЕДЕНИЕ

PROGRAMMED CELL DEATH IN PLANTS V. D. SAMUILOV

The execution of the program of tissue development and differentiation, immune responses to pathogen introduction, responses to abiotic stress -- all these effects both in plants and in animals are associated with the programmed cell death (PCD). The vacuole and mitochondria play an important role in the PCD process. The cyanide-induced degradation of nuclei in guard cells of leaves is greatly enhanced by illumination.

© Самуилов В.Д., 2001

Реализация программы развития и дифференцировки тканей, иммунные реакции на внедрение патогена, ответы на стрессорные воздействия абиотической природы у растений, как и у животных, связаны с программируемой клеточной смертью (ПКС). Важную роль в ПКС выполняют вакуоль и митохондрии. Разрушение ядер в устьичных клетках листьев, индуцированное цианидом, значительно усиливается при освещении.

12

Программируемая клеточная смерть (ПКС) – апоптоз является физиологическим процессом саморазрушения клетки. Этот процесс играет существенную роль в реализации программы индивидуального развития многоклеточных организмов, иммунных реакций на внедрение инфекционных в|озбудителей, в поддержании тканевого гомеостаза, реализации ответной реакции организма на стрессорные воздействия. Открытие апоптоза явилось мощным стимулом в развитии клеточной биологии и иммунологии. Существует другой, патологический, неконтролируемый вариант клеточной гибели – некроз, при котором клетка, набухая, разрывается и ее содержимое изливается в межклеточное пространство, вызывая нарушение ткани. Важнейшее свойство апоптоза состоит в том, что это активный и контролируемый процесс, который, в свою очередь, оказывает регулирующее влияние на состояние организма в целом. Количество научных работ в этой области нарастает по экспоненте. Значительные успехи достигнуты в изучении апоптоза у животных. Но и на растениях имеется существенный прогресс. Задача настоящей работы – рассмотреть апоптоз у растений. КАРТИНА АПОПТОЗА У РАСТЕНИЙ Конечным результатом ПКС у животных является разрушение клеток с образованием апоптозных везикул, фагоцитируемых макрофагами и клетками-соседями. Апоптоз у животных приводит к исчезновению клетки. У растений дело обстоит иначе. Во-первых, жесткая клеточная стенка растений предотвращает фагоцитоз, поэтому у растений отсутствуют специализированные клетки, предназначенные для фагоцитоза. Вовторых, итоговая картина апоптоза в значительной мере зависит от вида ткани. Вместо самоуничтожения на основе погибших клеток зачастую создаются конструкции, жизненно важные для растений. Апоптоз при индивидуальном развитии

www.issep.rssi.ru

В ходе онтогенеза ПКС у растений наблюдается в различных тканях.

С О Р О С О В С К И Й О Б РА З О В АТ Е Л Ь Н Ы Й Ж У Р Н А Л , Т О М 7 , № 1 0 , 2 0 0 1

БИОЛОГИЯ Прорастание пыльцевой трубки. Этот процесс осуществляется в результате гибели клеток на пути прорастающей пыльцевой трубки, зависит от видовой принадлежности пыльцы и не включается при действии чужеродной пыльцы. Соматический эмбриогенез. В суспензионных культурах клеток некоторых видов растений индуцируется соматический эмбриогенез: из одиночных клеток можно вырастить взрослые растения – свойство тотипотентности растений. Тотипотентные клетки делятся асимметрично на две клетки, одна из которых останавливает синтез ДНК и погибает с признаками ПКС, тогда как другая, продолжая развиваться, формирует эмбриоид, выполняющий функцию зародыша. Алейроновые клетки. В семенах однодольных растений имеется слой алейроновых клеток. При прорастании семян эти клетки секретируют ферменты, катализирующие гидролиз запасных полимеров эндосперма, и обеспечивают тем самым питание проростка. Будучи ненужными для последующего развития, алейроновые клетки погибают по завершении прорастания. По некоторым признакам их гибель имеет характер ПКС. Ядерная ДНК расщепляется на олигонуклеосомальные фрагменты, процесс стимулируется гиббереловой и блокируется абсцизовой кислотой. Клетки корневого чехлика. Эти клетки защищают меристему корня при его росте. Программа гибели этих клеток включается даже при выращивании растений гидропонным способом. Формообразование листьев. Очертания листьев у многих растений, по-видимому, формируются через механизм ПКС. Так, места перфораций, наличие лопастей у листьев растений из сем. Аронниковые определяются зонами гибели клеток на ранних стадиях развития. Образование ксилемы и флоэмы. Сосудистая система наземных растений состоит из специализированных тканей-трубопроводов: ксилемы и флоэмы. Ксилема обеспечивает восходящий ток – перенос воды и растворенных минеральных солей от корней ко всем остальным частям растений. По флоэме осуществляется нисходящий ток – перенос растворенных органических веществ – продуктов фотосинтеза, главным образом сахарозы, от листьев к местам их потребления и запасания. Кроме того, сосудистая система является механической опорой, предотвращающей полегание растений. Элементы сосудов ксилемы – это останки специализированных клеток, дифференцировка которых может быть вызвана фитогормонами (комбинацией ауксина и цитокинина) или механическим травмированием растения. Дифференцировка состоит в удлинении клеток, значительном (вторичном) утолщении клеточных стенок и их лигнификации для придания прочности и

жесткости. Конечный этап дифференцировки – клеточная смерть. Вначале разрывается тонопласт – мембрана вакуоли, содержащей гидролитические ферменты. Вслед за этим подвергаются автолизу ядро и клеточные органоиды. Ядро разрушается без предварительной конденсации хроматина и фрагментации на отдельные части. Исчезают также торцевые части клеточных стенок, и из отдельных оставшихся цилиндрических элементов клеточных стенок, расположенных последовательно, у интактных растений формируются длинные трубки проводящей системы. Главный компонент флоэмы – ситовидная трубка, представляющая собой колонку из живых цилиндрических клеток. Клеточные стенки на торцевых участках содержат отверстия, через эти отверстия клетки-цилиндры сообщаются друг с другом. Клетки, входящие в состав ситовидной трубки, утрачивают ядра, но сохраняют плазматическую мембрану, цитоплазму. Они метаболически активны. Эти клетки растений подобны безъядерным, метаболизирующим клеткам животных – эритроцитам и эпителиальным клеткам глазного хрусталика. Старение листьев. Лист – специализированный орган, осуществляющий фотосинтез, транспирацию и газообмен. Продолжительность жизни листа несколько месяцев, у вечнозеленых растений больше года. После этого фотосинтетически продуктивного периода наступает старение листа. Этот процесс включает гидролиз полимеров клеток и активный отток из листа мономеров и минеральных солей для использования в других органах. Старение листьев – генетически регулируемый процесс, зависимый от экспрессии sag-генов (senescence-associated genes – генов, связанных со старением). Конечная стадия процесса – апоптозное разрушение ДНК с образованием олигонуклеосомальных фрагментов. Этилен стимулирует экспрессию ряда sag-генов, некоторые из которых, судя по их нуклеотидной последовательности, кодируют цистеиновые протеазы. Старение листьев тормозится цитокининами. Какова роль ПКС в стареющем (отмирающем) листе? Она может быть связана с предотвращением заражения и последующего распространения патогена в функционально активные органы растения. Таким образом, роль ПКС сводится к установке барьера для инфекционного возбудителя, что не может быть реализовано при некротической гибели клетки. Опадание листьев и созревших плодов. Эти процессы сопровождаются избирательной гибелью клеток отделительной зоны, расположенной между основанием черешка листа или плода и стеблем, которая активируется благодаря экспрессии sag-генов. Клетки

С А М У И Л О В В . Д . П Р О Г РА М М И Р У Е М А Я К Л Е Т О Ч Н А Я С М Е Р Т Ь У РА С Т Е Н И Й

13

БИОЛОГИЯ в отделительном слое секретируют ферменты, разрушающие клеточные стенки (пектиназы и целлюлазы). Локально действуя на определенный участок, ферменты частично растворяют клеточные стенки в отделительном слое, а сами клетки отделительного слоя подвергаются автолизу, клеточные полимеры распадаются, и черешок отваливается от стебля. ИММУННЫЕ РЕАКЦИИ НА ПАТОГЕН Устойчивость растения к патогену определяется способностью распознать его и своевременно включить механизм защиты. Наряду с индукцией синтеза фитоалексинов (растительных антибиотиков) и гидролитических ферментов, растворяющих полимерные соединения патогена, в частности хитиназы, к таким механизмам относятся активация в инфицированных клетках и клетках, локализованных вблизи очага инфекции, программы собственной гибели – процесс, называемый гиперчувствительным ответом (ГО). Образуется зона мертвых обезвоженных клеток, которая служит барьером для дальнейшего распространения патогена. ГО – ответ растений на патогенные вирусы, бактерии, грибы и нематоды. При этом гибель клеток растений вызвана не прямым деструктивным действием патогена, а активацией патогеном генетической программы гибели растительной клетки. Патоген, который вызывает ГО, называется авирулентным, а растение-мишень авирулентного патогена – резистентным (устойчивым) к патогену. Напротив, патоген, который, проникнув в клетки растения, размножается и распространяется дальше, выходя за пределы начального участка инфекции, называется вирулентным, а растение-мишень – чувствительным к патогену. Зачастую ГО ведет к системной приобретенной устойчивости (СПУ). СПУ – повышенная устойчивость растения к повторной атаке тем же самым или иным, даже неродственным патогеном. Такой иммунитет, обусловленный экспрессией антимикробных белков, обеспечивает долговременную (недели, месяцы) защиту всего организма (системную защиту) от широкого спектра патогенов, включая вирулентные формы. Развитие СПУ коррелирует с экспрессией ряда защитных генов, в том числе PR-генов (pathogenesis-related genes – генов, связанных с патогенезом). Салициловая кислота – природное соединение, участвующее в передаче сигнала для СПУ, индуктор экспрессии PR-генов. Время, характерное для развития полной картины ГО, зависит от многих параметров и варьирует от десятков минут до нескольких суток. СПУ развивается за 1–2 недели. На попытку вторжения авирулентных патогенов, идентифицируемых с помощью рецепторов плазматической мембраны, клетки растений отвечают

14

окислительным (дыхательным) взрывом (рис. 1) – образованием активных форм кислорода (АФК). Первичная форма АФК – супероксидный анион-радикал O −• 2 , главным источником которого является NADPH-оксидаза плазматической мембраны, подобная таковой у макрофагов и нейтрофилов млекопитающих, которые с помощью АФК убивают вторгшиеся в организм микробные клетки, пожирают и переваривают их. Из O −• 2 происходит образование Н2О2 , катализируемое фермен+ том супероксиддисмутазой: 2O −• O2 + H2 O2 . 2 + 2H −• O 2 в клетках растений образуется также с участием пероксидаз клеточной стенки. Обычно пероксидазы катализируют разложение Н2О2 : H2O2 + AH2 2H2O + A, где AH2 – донор электронов (NADH, NADPH, аскорбат, цистеин, глутатион). В условиях защелачивания внеклеточной среды, которое происходит при узнавании патогена клеткой, одноэлектронное окисление NADH с участием пероксидаз ведет к образованию радикалов NAD•, самопроизвольно окисляющихся O2 с образованием O −• 2 : NAD• + O2 NAD+ + O −• 2 . H2O2 образуется с участием оксалатоксидазы (HOOC–COOH + O2 2CO2 + + H2O2), амино- и полиаминооксидазы, ксантин- и аль+ дегидоксидазы. O −• 2 образуется при окислении NAD зависимых субстратов или сукцината в дыхательной цепи митохондрий. При дефиците NADP+ значительное количество O −• 2 образуется фотосинтетической цепью переноса электронов в хлоропластах. Источником АФК являются также пероксисомы (см. рис. 1). На следующем этапе взаимодействия клетки с авирулентным патогеном в ход вступают АФК. АФК, генерируемые клеткой-мишенью, оказывают губительное NADPH-оксидаза плазматической мембраны Цитоплазматические Дыхательная цепь ксантин- и альдегидмитохондрий оксидазы Пероксидазы Фотосинтетическая клеточной стенки цепь хлоропластов АФК

Оксалатоксидаза клеточной стенки

Эндоплазматический ретикулум

Внеклеточные амино-, полиаминооксидазы

Пероксисомы

Подавление активности патогена +NO

Перекрестная сшивка полимеров клеточной стенки

Гиперчувствительный ответ +Салициловая кислота Системная приобретенная устойчивость

Рис. 1. Вызванное патогеном образование активных форм кислорода и эффекты АФК у растений

С О Р О С О В С К И Й О Б РА З О В АТ Е Л Ь Н Ы Й Ж У Р Н А Л , Т О М 7 , № 1 0 , 2 0 0 1

БИОЛОГИЯ действие на инфекционного возбудителя (см. рис. 1). Эффект оказывает не O −• 2 и даже не H2O2 . Очень опасным окислителем является продукт одноэлектронного восстановления H2O2 , гидроксильный радикал OH•. Высокая окислительная активность и радикальная природа позволяют OH• без разбора окислять любые органические соединения, включая ДНК, белки и липиды. Наиболее простой способ генерации OH• – реакция Фентон: H2O2 + Fe2+(Cu+) OH• + OH− + −• 3+ 2+ 3+ 2+ 2+ + Fe (Cu ); Fe (Cu ) + O 2 Fe (Cu+) +O2 . Од• нако концентрация OH невелика, да и время жизни OH• слишком мало, около 10− 9 с. Необходимо повысить надежность, чтобы обезопасить растение от вторжения патогена. Поэтому дальнейшие события разворачиваются на уровне клеточной стенки. Клеточная стенка имеет сложное строение. Фотосинтез и жесткая клеточная стенка признаны специалистами как главные особенности растений, отличающие их от животных. Клеточная стенка растений состоит из полисахаридов (целлюлозы, гемицеллюлоз, пектинов), лигнина (главный структурный элемент этого полимера – производные фенилпропана) и структурных белков. H2O2 , окисляя остатки тирозина (при этом образуются свободные радикалы остатков тирозина) в белках клеточной стенки, вызывает их сшивку с образованием дитирозиновых мостиков. АФК вызывают также перекрестную сшивку остатков фенольных соединений, входящих в состав лигнина, а также сшивку полисахаридов, этерифицированных производными фенола. Все это значительно увеличивает прочность клеточной стенки, создает физический барьер для патогена, пытающегося проникнуть в клетку. Если принятые меры оказываются недостаточными, включается последний эшелон защиты организма от патогена – ГО (см. рис. 1). АФК играют важную роль в проявлении ГО: а) антиоксиданты подавляют его развитие, б) ГО усиливается у трансгенных растений, обладающих низкой активностью каталазы (катализирующей реакцию 2Н2О2 2Н2О + О2). В этой связи следует отметить значение салициловой кислоты, которая помимо функции сигнального соединения – индуктора СПУ выполняет и другую функцию – является ингибитором каталазы. Эффективность АФК в качестве индукторов ГО значительно усиливается NO. У животных NO синтезируется с участием фермента NO-синтазы в реакции: аргинин + О2 цитруллин + NO. У растений ген, кодирующий NO-синтазу, не идентифицирован. Существуют альтернативные пути образования NO – через восстановление NO −3 в фотосинтетической цепи переноса электронов в хлоропластах и дыхательной цепи митохондрий.

Развитие ГО сопровождается зависимым от АФК увеличением содержания Са2+ в клетках. Блокирование транспорта Са2+ подавляет ГО. АПОПТОЗ ПРИ СТРЕССОРНЫХ ВОЗДЕЙСТВИЯХ В природных условиях на растения оказывают влияние разнообразные физико-химические факторы. Наиболее чувствительны к этим воздействиям белки, большинство из которых обладает каталитической функцией, то есть относится к ферментам. Слаженность в действии ферментов, наблюдаемая в нормальных условиях жизнеобеспечения клетки, нарушается при выключении отдельных реакций метаболизма в результате денатурации ферментов, катализирующих эти реакции. Денатурация – это изменение пространственной укладки белковой молекулы, его конформации, третичной и четвертичной структуры. Вот иллюстрация на примере дисульфидных связей. Предположим, что в нативной молекуле фермента имеются три дисульфидные связи: –S1–S2–, –S3–S4– и –S5–S6–. Нагревание или другое воздействие приводит к разрыву этих связей. После прекращения воздействия связи могут быть восстановлены в прежнем порядке. Но порядок может быть нарушен, вместо прежних могут быть образованы иные дисульфидные мостики: –S1–S6–, –S2–S3– и –S4–S5–. Активность фермента при такой укладке молекулы может быть потеряна. Поэтому в клетке имеются специальные белки, называемые молекулярными шаперонами и шаперонинами, которые регулируют разворачивание и сворачивание белковых молекул, осуществляют ренатурацию белков. Их еще называют белками теплового шока, поскольку впервые они были обнаружены при действии повышенных температур. Однако вернуться к прежней конформации удается не всегда. Так бывает с высокомолекулярными белками куриного яйца, сваренного вкрутую. В живой клетке на белки, подвергшиеся необратимой денатурации, навешиваются метки из особого низкомолекулярного белка – убиквитина, тоже относящегося к белкам теплового шока. Убиквитинированные белки затем подвергаются АТФ-зависимому гидролизу до пептидов и отдельных аминокислот в специальных структурах клетки, называемых протеасомами. Если денатурированных белков в клетке образовалось много и жизнедеятельность клетки вследствие этого не может быть продолжена, включается механизм апоптоза со всеми признаками, характерными для этого процесса. Апоптоз продемонстрирован при различных воздействиях, включая засоление, УФ-облучение, отравление цианидом.

С А М У И Л О В В . Д . П Р О Г РА М М И Р У Е М А Я К Л Е Т О Ч Н А Я С М Е Р Т Ь У РА С Т Е Н И Й

15

БИОЛОГИЯ Особого рассмотрения заслуживает ПКС при затоплении растений, когда возникают трудности с доставкой кислорода. Образуется специальная ткань, называемая аэренхимой. Это адаптивная реакция растений на дефицит кислорода, заключающаяся в образовании полостей в корнях и у основания стебля, заполненных воздухом, за счет элиминации некоторых клеток с полным разрушением клеточных стенок с участием активирующихся гидролитических ферментов. МЕХАНИЗМЫ АПОПТОЗА У РАСТЕНИЙ Апоптоз у растений, как и у животных, включает в себя три фазы: индукции, эффекторную и деградации. Изменения в морфологии клеток растений при апоптозе сходны с изменениями клеток животных. Также наблюдаются конденсация хроматина и дробление ядра, протопласт сжимается, цитоплазматическая мембрана образует складки, в клетку устремляется поток Ca2+, в наружном монослое плазматической мембраны появляется фосфатидилсерин, происходит олигонуклеосомальная фрагментация ядерной ДНК. Происходит также разрыв плазмодесм – мембранных каналов, соединяющих протопласты соседних клеток, чтобы инфекция не распространялась из зараженной клетки в соседние. Благодаря плазмодесмам образуется единая внутриклеточная система – симпласт. При этом клеточные стенки и межклеточный матрикс образуют единую внеклеточную систему – апопласт. Апоптозные везикулы, образующиеся путем дробления протопласта, у растений в отличие от животных выявляются не всегда. У растений нет особой необходимости в образовании апоптозных везикул, поскольку, как уже отмечалось, отсутствуют специализированные клетки-фагоциты и фагоцитозу препятствует клеточная стенка. Поэтому содержимое протопласта разрушается с помощью гидролитических ферментов, а мономерные остатки разрушенных клеток утилизируются соседними клетками. Другой вариант заключительного этапа клеточной гибели – при поражении патогенным возбудителем образуется отторгающая ткань, возникает перидерма, отгораживающая очаг инфекции. Каспазы Главным орудием ПКС у животных являются цистеиновые протеазы, называемые каспазами. Существует альтернативный путь, без участия каспаз, – апоптоз, зависимый от митохондриального белка AIF (apoptosis inducing factor – фактор, индуцирующий апоптоз), при котором напрямую активируется нуклеаза, расщепляющая ядерную ДНК. Применительно к растениям нет прямых данных об участии каспаз в ПКС, но имеются косвенные указа-

16

ния, полученные со специфическими тетрапептидными ингибиторами каспаз. Добавление таких ингибиторов вызывает подавление ПКС у растений. Экспрессия цистатина, гена эндогенного ингибитора цистеиновых протеаз, подавляет апоптоз у клеток сои. Подобные эффекты не наблюдаются при синтезе белковых ингибиторов сериновых протеаз. ПКС не является единственной сферой действия цистеиновых протеаз у растений. Они участвуют в катаболизме запасных белков эндосперма в зерне у злаков. Так, в проростках ячменя цистеиновые протеазы ответственны за гидролиз запасных белков гордеинов до пептидов. С участием цистеиновых протеаз происходит заселение бобовых растений клубеньковыми бактериями. Апоптоз у растений: роль вакуоли Вакуоль – отсек растительной клетки, заполненный клеточным соком и занимающий от 5 до 90% объема клетки. От цитоплазмы вакуоль отделена монослойной мембраной – тонопластом. Вакуоли выполняют множество функций: являются хранилищем гидролитических ферментов, играют роль лизосом, здесь откладываются запасные питательные вещества и хранятся отходы клеточного метаболизма, с помощью ионных насосов вакуоли регулируют тургорное давление в клетке, заполняют внутриклеточное пространство, расширяющееся в процессе роста клеток. Вакуоли претерпевают значительные изменения при старении листьев и ГО, в процессе дифференцировки элементов ксилемы и образования аэренхимы. При этом происходят поглощение Ca2+, разрыв тонопласта и разрушение вакуоли с одновременной остановкой движения цитоплазмы. Судьба погибшей клетки зависит от природы вакуолярных гидролаз (рис. 2). Этими гидролазами, предварительно синтезированными на рибосомах цитоплазмы, вакуоли загружаются после поступления в клетку соответствующего апоптозного сигнала. Различные формы ПКС у растений сходятся на уровне механизма, интегрирующего и приводящего в действие сигналы смерти (триггера), и вновь расходятся на уровне разрушения вакуоли, содержимое которой определяет картину дезинтеграции погибшей клетки и функциональную предназначенность ПКС. Апоптоз у растений: роль митохондрий У растений функционирует путь ПКС с участием митохондриального цитохрома с, при котором активируются протеазы, подобные каспазам. Выход цитохрома с из митохондрий и фрагментация ДНК наблюдаются при обработке протопластов табака менадионом –

С О Р О С О В С К И Й О Б РА З О В АТ Е Л Ь Н Ы Й Ж У Р Н А Л , Т О М 7 , № 1 0 , 2 0 0 1

БИОЛОГИЯ Таким образом, у растений, как и у животных, функционирует механизм апоптоза, зависимый от митохондриального цитохрома с.

Индукция

Индукторы Этилен

Патоген

Деградация

Эффекторная фаза

Целлюлазы

Фитоалексины, хитиназы

Ауксин, цитокинин Протеазы, нуклеазы

Пускатель (триггер) Поглощение Ca2+ Разрушение вакуоли Гидролиз клеточной стенки

Разрушение компонентов цитоплазмы

Автолиз протопласта

Аэренхима

ГО

Элементы ксилемы

Рис. 2. Зависимый от вакуоли апоптоз у растений (по работе: Jones A.M. Programmed Cell Death in Development and Defense // Plant Physiol. 2001. Vol. 125. Р. 94–97). Эффекторная фаза ПКС осуществляется двумя событиями: поглощением Ca2+ и разрушением вакуоли. При образовании аэренхимы, индуцированном этиленом, в составе вакуолярных гидролаз наряду с протеазами и липазами должны содержаться целлюлолитические, лигнолитические и пектолитические ферменты, чтобы удалить не только компоненты протоплазмы, но и клеточную стенку. В случае ГО вакуоли должны быть загружены синтезированными в цитоплазме токсическими фитоалексинами, полифенолами и хитиназами (хитин – компонент клеточной стенки грибов), чтобы оказать губительное действие на патогенного возбудителя. Клеточный каркас при ГО сохраняется. При ксилогенезе ауксины и цитокинины индуцируют синтез нуклеаз и протеаз, которые не затрагивают компоненты клеточной стенки, необходимые для построения элементов ксилемы

индуктором образования O −• 2 , при тепловой обработке семядолей проростков огурца. Цитозольная фракция из клеток моркови в сочетании с цитохромом с вызывает разрушение ядер, изолированных из клеток печени: конденсацию хроматина, расщепление ядерных белков, фрагментацию ДНК. У животных в ПКС задействованы проапоптозные белки семейства Bax и антиапоптозные белки семейства Bcl-2. Экспрессия Bax вызывает ПКС у растений табака, фенотипически сходную с гибелью клеток при ГО на заражение вирусом табачной мозаики (ВТМ). Напротив, экспрессия Bcl-2 придает растению устойчивость к ВТМ и УФ-облучению.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ Картина апоптоза у животных и растений имеет много общего. Как и у животных, ПКС у растений служит для выполнения жизненно важных функций – для реализации программы развития, дифференцировки клеток и тканей при эмбриогенезе и постэмбриональном развитии, для реализации функций иммунной системы, защиты от патогенов. У растений отсутствуют специализированные клетки, которые, подобно макрофагам животных, фагоцитируют останки клеток, подвергшихся апоптозу. Фагоцитозу препятствует ригидная клеточная стенка, свойственная растениям. У растений отсутствуют фагоциты, T- и B-лимфоциты. Пожалуй, апоптоз – единственный процесс, объединяющий иммунные системы животных и растений. Разнообразны молекулярные механизмы ПКС. Апоптоз у растений может быть реализован с участием вакуолярных гидролитических ферментов. Установлен также путь ПКС, зависимый от митохондриального цитохрома c. Освещение стимулирует CN−-индуцированное разрушение ядер в устьичных клетках, содержащих хлоропласты и не влияет на разрушение ядер в эпидермальных клетках, не содержащих хлоропластов. Исследования в области апоптоза открывают новые перспективы в клеточной биологии и иммунологии растений. ЛИТЕРАТУРА 1. Кулаева О.Н. Белки теплового шока и устойчивость растений к стрессу // Соросовский Образовательный Журнал. 1997. № 2. С. 5–13. 2. Самуилов В.Д., Лагунова Е.М., Бешта О.Е., Киташов А.В. Индуцированное CN− разрушение ядер в клетках листьев гороха // Биохимия. 2000. Т. 65, № 6. С. 817–824. 3. Самуилов В.Д., Олескин А.В., Лагунова Е.М. Программируемая клеточная смерть // Там же. № 8. С. 1029–1046. 4. Greenberg J.T. Programmed Cell Death: A Way of Life for Plants // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1996. Vol. 93. P. 12094–12097. 5. Jones A.M. Programmed Сell Death in Development and Defence // Plant Physiol. 2001. Vol. 125. P. 94–97. 6. Lam E., del Pozo O. Caspase-like Protease Involvement in the Control of Plant Cell Death // Plant Mol. Biol. 2000. Vol. 44. P. 417–428. 7. Pennel R.I., Lamb C. Programmed Cell Death in Plants // Plant Cell. 1997. Vol. 9. P. 1157–1168.

Рецензент статьи О.Н. Кулаева *** Виталий Дмитриевич Самуилов, доктор биологических наук, профессор кафедры клеточной физиологии и иммунологии МГУ. Область научных интересов – биоэнергетика, микробиология, биотехнология, иммунология. Автор более 200 статей, монографии и трех учебных пособий.

С А М У И Л О В В . Д . П Р О Г РА М М И Р У Е М А Я К Л Е Т О Ч Н А Я С М Е Р Т Ь У РА С Т Е Н И Й

17